在母巢之战结束四年后，吉姆·雷诺与他的追随者们成立了反抗组织游骑兵，他们乘坐休伯利安号战舰，向阿克图尔斯·蒙斯克元首的革命发起了挑战。蒙斯克通过宣传和恐吓的手段重新掌握了帝国的控制权。吉姆背负着悔恨，在酒吧遇到了曾经的逃犯老友泰凯斯芬利。在一次偶然的机会中，泰凯斯向吉姆提出了一个合作提议——取回一系列神秘的外星神器并出售给莫比斯基金会。
随着追寻神器的步伐逐渐展开，雷诺发现除了他之外，刀锋女王凯瑞甘的虫群、星灵极端分子塔达林等势力也在寻找神器碎片。在一次对帝国补给火车的战役中，雷诺偶然获得了一个老旧的联邦“副官”机器人。通过解锁这个机器人，他们发现了蒙斯克利用异虫打击旧联邦首都的罪证。与此黑暗圣堂武士泽拉图带着一颗记录末日预言的伊翰水晶登上休伯利安旗舰，通过这段预言，雷诺得知了关于萨尔纳加预言、星灵和异虫的历史、混合体的源头以及凯瑞甘被创造的原因等重要信息，意识到她是避免异虫歼灭所有生命的唯一希望。
为了扩大影响，雷诺通过一系列手段盗取“奥丁”，制造混乱并控制电台，将蒙斯克的罪证发送到帝国所有星球，使蒙斯克的政权遭受强烈动荡。在准备继续回收神器任务时，莫比斯基金会的根据地遭到异虫攻击。为了保护神器的买家，雷诺前往该行星协助纳鲁德博士进行疏散工作，并获取了基金会的重要资料。
在莫比斯基金会的科学家被安全撤离后，幕后主使、蒙斯克.阿克图尔斯的儿子瓦伦里安蒙斯克主动联系雷诺，透露手中的萨尔纳加神器碎片可以合而为一。完整状态下的神器可以使刀锋女王恢复人类身份。虽然雷诺起初持怀疑态度，但最终决定与瓦伦里安联手。
在获取最后一块神器碎片后，雷诺游骑兵与霍瑞斯沃菲尔德将军成功执行了净化刀锋女王的行动。在刀锋女王去除虫形、极度虚弱之际，泰凯斯的真实目的终于暴露——遵照蒙斯克的命令铲除刀锋女王。在好友泰凯斯准备杀死莎拉时，雷诺决定先一步行动，开枪杀死了泰凯斯。
随着刀锋女王莎拉·凯瑞甘看似恢复的人类身份，她的虫群也陷入了混乱和分裂。雷诺帮助疲惫不堪且失去刀锋女王记忆的凯瑞甘逃离了查尔星球。这段惊心动魄的旅程不仅揭示了众多秘密，也见证了友谊与背叛的交织，最终雷诺以无畏的决心和果断的行动为这片星际世界带来了新的希望和挑战。